Un nuevo y notable fósil de nelumbonáceo del Cretácico Inferior cierra la brecha entre los protealeans herbáceos acuáticos y leñosos

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8978 (2023) Citar este artículo

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El registro de macrofósiles de la icónica familia de los lotos (Nelumbonaceae), que se remonta a fines del Cretácico Inferior, es una de las plantas con flores más antiguas y sugiere que sus inconfundibles hojas y nuez incrustadas en grandes frutos receptaculares sin hueso evolucionaron relativamente poco en los 100 millones de años transcurridos desde entonces. su primera aparición conocida. Aquí describimos un nuevo fósil de la flora de la Formación Crato del Barremiano/Aptiano tardío (NE de Brasil) con estructuras tanto vegetativas como reproductivas, Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov., que ahora es el registro fósil más antiguo y completo de Nelumbonaceae. Además, muestra un mosaico único de rasgos macro y micromorfológicos ancestrales y derivados que nunca antes se había documentado en esta familia. Esta nueva especie fósil brasileña también proporciona una rara ilustración de las posibles transiciones morfológicas y anatómicas experimentadas por Nelumbonaceae antes de un largo período de estasis relativa. Sus características plesiomórficas y apomórficas potenciales compartidas con Proteaceae y Platanaceae no solo llenan un importante vacío morfológico dentro de Proteales, sino que también brindan un nuevo apoyo para sus relaciones inesperadas sugeridas por primera vez por filogenias moleculares.

El origen y la radiación temprana de las plantas con flores aún no están claros y siguen siendo uno de los temas más enigmáticos de la historia evolutiva de las plantas vasculares en su conjunto1. Aunque el registro fósil puede ayudar a reducir las brechas morfológicas entre los taxones vivos, es intrínsecamente incompleto y, por lo tanto, puede pasar por alto importantes transiciones evolutivas. Tales lagunas en la evidencia para documentar la evolución de las plantas pueden interpretarse como consecuencia de un período con tasas evolutivas más altas en un período de tiempo corto o tasas de evolución más bajas y estasis relativa en un período de tiempo prolongado2. Sin embargo, la escasez de formas más antiguas y sucesivas en los registros fósiles también puede deberse a sesgos de conservación, submuestreo y baja intensidad de investigación. Numerosos estudios de las floras de la paleolatitud media han reducido significativamente las lagunas de conocimiento sobre las angiospermas del Cretácico Inferior, mientras que las de las áreas paleotropicales, donde supuestamente las plantas con flores comenzaron a diversificarse, todavía necesitan más investigaciones, especialmente con respecto a los macrofósiles de eudicots, el clado de angiospermas más diverso3 ,4. Los vacíos de conocimiento sobre macrofósiles en los trópicos del Cretácico Inferior contrastan con el registro de microfósiles sustancial y comparativamente bien estudiado5,6.

Los primeros informes de eudicots se remontan a mediados del Cretácico Inferior de las áreas circuntetianas, es decir, las regiones del norte de Gondwana y del sur de Laurasian, y sugieren que su origen y centro de diversificación se encontraban en el norte de Gondwana5,7. Estos informes se basan principalmente en su polen tricolpado distintivo7, pero también en macro y mesofósiles que se cree que están relacionados con linajes basales8,9. Entre las evidencias, algunos registros están relacionados con Ranunculales y Proteales8,9, que son los dos primeros linajes divergentes de eudicots según análisis moleculares10. Sin embargo, en contraste con las familias existentes de Ranunculales, existen grandes diferencias y brechas notables en las morfologías generales entre las de Proteales, es decir, Sabiaceae, Nelumbonaceae, Platanaceae y Proteaceae9. Por lo tanto, no se sospechaba su estrecha relación filogenética antes de los avances en la filogenética molecular9,10,11, y las posibles sinapomorfias morfológicas que respaldaban su ascendencia común compartida comenzaron a determinarse a partir de entonces12,13. Además, todas estas familias se encuentran en las floras del Cretácico y las Nelumbonaceae, Platanaceae y Proteaceae se destacan particularmente por su relativa abundancia y riqueza en el registro fósil9. Desafortunadamente, se han encontrado pocas formas intermedias que vinculen las morfologías de estas familias, y parecía poco probable que se encontraran ya que Nelumbonaceae y Platanaceae han sufrido un largo período de relativa estasis morfológica14,15.

Se cree que los representantes de Nelumbonaceae han permanecido más o menos similares en términos de sus morfologías generales desde finales del Cretácico Inferior hasta la actualidad, y son relativamente diversos no solo a lo largo del tiempo geológico sino también en todo el mundo. Por ejemplo, Nelumbites Berry se encuentra en el Albiano medio de Kazajstán16, el Albiano superior de Siberia17 y el Grupo Potomac del Albiano medio y superior de Virginia (EE. UU.)18,19, y este último fue confirmado por un análisis cladístico19. También existen Exnelumbites Estrada-Ruiz, Upchurch, Wolfe et Cevallos-Ferriz del Campaniano al Maastrichtiano de México20, y Nelumbago McIver et Basinger y Paleonelumbo Knowlton documentados del Paleoceno de Canadá21 y Colorado (EE.UU.)22, respectivamente. Aunque numerosos informes provenientes de África, Asia, Europa y América del Norte y del Sur se atribuyen a Nelumbo Adans., la mayoría de ellos no presentan sinapomorfias del grupo corona y necesitan una reevaluación taxonómica15,23,24,25. Estos fósiles sugieren que, principalmente desde finales del Cretácico en adelante, las Nelumbonaceae, incluida la Nelumbo, han tenido una distribución casi mundial, principalmente en el hemisferio norte. Hoy en día, el género tiene una distribución discontinua relictual con dos especies existentes, es decir, poblaciones silvestres de N. lutea (Willd.) Pers. en el sur de América del Norte y N. nucifera Gaertn. en el sur de Asia a Australasia25,26.

En este artículo, describimos un nuevo género fósil y especie fósil de Nelumbonaceae de la Formación Crato de Brasil. Este nuevo taxón de macrofósiles del Cretácico inferior medio no solo representa la aparición más temprana de esta familia conocida hasta la fecha, sino que también muestra un mosaico de rasgos que finalmente cierra la brecha morfológica entre Nelumbonaceae y su clado hermano leñoso que consiste en Platanaceae y Proteaceae.

La cuenca sedimentaria de Araripe (NE de Brasil) incluye varias unidades litológicas entre las que se destaca el Grupo Santana por producir lagerstätten fósiles, especialmente el de la Formación Crato27,28. La Formación Crato representa principalmente un paleoambiente lacustre documentado por calizas laminadas29. En estas rocas lacustres, especialmente en la unidad de carbonato C6 estratigráficamente más joven, se encuentran innumerables fósiles de vertebrados, invertebrados y plantas28,29. Tal abundancia de fósiles y su conservación a menudo notable han llevado a la designación de la Formación Crato como Konservat-Lagerstätte28. Su valor científico queda demostrado por el hecho de que contiene uno de los mejores registros actuales para comprender los paleoecosistemas de bajas latitudes del Cretácico medio inferior28,30. La edad de la Formación Crato generalmente se ha considerado como Aptiano superior31,32, pero ya no hay consenso ya que las nuevas estimaciones de edad para el Grupo Santana, junto con un concepto y posición actualizados para la unidad cronoestratigráfica internacional Aptiano, sugieren que en al menos una edad Aptiana más baja (ca. 121 Ma) es más plausible (ver en Métodos) 29,33,34,35,36. Además, la habitual falta de información sobre las posiciones litoestratigráficas detalladas de los fósiles recogidos en la unidad C6 del Crato Fossil Lagerstätte plantea la cuestión de si existieron organismos particulares simultáneamente o no, ya que la sección de piedra caliza laminada representa un intervalo de tiempo sustancial (200 a 500 ka –ver estimaciones de Neumann et al.29). Este último hecho complica las reconstrucciones del contexto paleoecológico de ciertas biotas fósiles del lagerstätte.

El conjunto de macrofósiles de la Formación Crato incluye algunas plantas portadoras de esporas, pero está dominado por plantas con semillas (es decir, gimnospermas y angiospermas)30. Las angiospermas muestran una diversidad taxonómica notablemente alta y un amplio espectro paleoecológico, aunque aún no se han descrito formalmente todos los elementos fósiles37. Las mesangiospermas constituyen la mayor parte de los fósiles descritos, incluidos los magnoliidos38,39,40,41, las monocotiledóneas6,42 y las eudicotiledóneas8. Por el contrario, solo unos pocos registros fueron asignados al grado ANA, específicamente Nymphaeales43,44. Además, los registros de polen de angiospermas están representados principalmente por formas monocolpadas y tricolpadas y pueden respaldar la presencia de taxones clorantoideos, magnoliidos, monocotiledóneas y eudicotiledóneas28,32,37.

Angiospermae Lindley (PDCantino et MJDonoghue).

Eudicotyledoneae MJDonoghue, JADoyle et PDCantino.

Pide Jugo Proteales. ex Berchtold y J. Presl.

Familia Nelumbonaceae A.Rich.

Notocyamus Gobo, Coiffard, Bachelier, L.Kunzmann, Conceição e Iannuzzi, gen.nov.

Angiosperma acuática de porte herbáceo rizomatoso, con raíces adventicias y hojas simples alternas de largo peciolo. Hoja con inserción marginal del pecíolo, margen sin lóbulos y sin dientes, y epidermis claramente papilada con estomas anomocíticos y (braqui)paracíticos en ambos lados. Nervadura primaria palinactinodroma, distalmente bifurcada, con venas agroficas. Nervio secundario mayor festoneado broquidódromo. Fruto solitario, terminal y agregado, derivado de un gineceo apocarposo con frutos incrustados en un receptáculo elipsoidal agrandado, unido a un largo pedúnculo leñoso. Frutos insertados en hoyos y libres del receptáculo.

Noto se deriva de notos del griego antiguo νότος (sur) y cyamus del griego antiguo κύαμος (frijol), en referencia al "frijol" egipcio descrito por Teofrasto de Eresos, que probablemente era una semilla de loto.

PFN003134

Notocyamus hydrophobus Gobo, Coiffard, Bachelier, L. Kunzmann, Conceição e Iannuzzi, sp. nov.

Los principales caracteres diagnósticos de Notocyamus gen. nov. son la venación de la hoja palinactinodroma, en la que las venas primarias laterales se ramifican sucesivamente en lugar de desde un punto, y el xilema secundario en el pedúnculo, que son distintos de cualquier Nelumbo vivo o cualquier género fósil de la familia.

Notocyamus hydrophobus Gobo, Coiffard, Bachelier, L. Kunzmann, Conceição e Iannuzzi, sp. nov.

Lámina noto- a mesófila en tamaño con relación L/W ca. 1, cartáceo, obovado a elíptico, con base obtusa y redondeada a ligeramente cordada y ápice obtuso y redondeado a recto. Secundarias interiores y venas intersecundarias presentes. Venación terciaria percurrente mixta, predominantemente opuesta. Venación cuaternaria mixta percurrente, en su mayoría alterna. Venas quinternarias reticuladas regulares. Areolación de cinco a seis lados. Ausencia de nervaduras que terminan libremente. Venación última marginal en bucle.

hydrophobus se deriva del griego antiguo ὑδροφόβος que significa temer al agua, en relación con la estructura de la epidermis similar a la epidermis superhidrofóbica del loto vivo.

MB.Pb. 2002/1047 (repositorio: Museum für Naturkunde—Leibniz Institute for Evolution and Biodiversity Science, Berlín, Alemania), Fig. 1.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). (A) Descripción general de toda la planta, con raíces, rizomas, hojas y frutos agregados en conexión orgánica. Una flecha negra señala la parte del pedúnculo utilizada para hacer las secciones delgadas (ver Figs. 5 y 6). (B) Detalles de venación de orden superior. (C) Primer plano de la venación palinactinodrómica y la inserción de la lámina marginal. (D) Primer plano del receptáculo ampliado que muestra dos frutos globosos (presuntos frutos secos). Barras de escala: 1 cm.

SMF (SM.B 16.522) (depósito: Instituto de Investigación Senckenberg y Museo de Historia Natural, Frankfurt am Main, Alemania), Fig. 2.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (paratipo, SMF SM.B 16.522). (A) Hoja aislada. (B, C) Primeros planos del patrón de venación. Obsérvese que a lo largo de la lámina y el pecíolo se producen abundantes estructuras interpretadas como agallas (las flechas señalan algunas de ellas). Barras de escala: 5 mm.

PFN003135

Pozos a cielo abierto al suroeste de Nova Olinda, Ceará, Brasil. Cretácico Inferior (¿Barremiano superior?/Aptiano inferior), horizonte calizo C6, Formación Crato, Grupo Santana, Cuenca Araripe.

Las estructuras vegetativas se conservan como fósiles de reemplazo de color marrón rojizo y/o impresiones con o sin una fina capa de recubrimiento de óxido de hierro. Los tejidos del pedúnculo también se reemplazan por óxido de hierro, mientras que el receptáculo es un molde con dos moldes de frutos. El material clástico es especialmente abundante en el rizoma del holotipo, y también en el pecíolo del paratipo.

El holotipo mide unos 50 cm de largo y 25 cm de ancho y consta de un rizoma que tiene unas 30 raíces, 13 hojas y un solo fruto agregado con dos frutos visibles incrustados en un receptáculo agrandado (Fig. 1). El rizoma no está ramificado y mide unos 15 cm de largo y 1 a 2 cm de ancho. Las raíces son adventicias y miden al menos 20 cm de largo y 0,3 cm de ancho.

Las hojas son pecioladas, alternas y simples. Los pecíolos miden de 12 a 20 cm de largo por 0,5 a 1 cm de ancho. La posición de unión de la lámina al pecíolo es marginal. Los tamaños laminares son noto a mesófilos, de 60 a 95 mm de largo y de 60 a 100 mm de ancho. Las formas laminares son obovadas a elípticas, levemente medialmente asimétricas a simétricas, con una relación largo/ancho (L/W) de aproximadamente 1. La textura de la lámina es probablemente cartácea. Hojas sin lóbulos con márgenes sin dientes, bases obtusas y redondeadas a ligeramente cordadas, y ápices obtusos y redondeados a lados rectos. La nervadura primaria es palinactinódromo con cinco venas primarias que corren decurrentemente en la base y se bifurcan una o dos veces en la parte distal (Figs. 1C y 2). Las venas basales desnudas están ausentes y las venas agróficas están presentes. La vena media tiene alrededor de 0,5 a 1 mm de ancho, mientras que las primarias laterales tienen alrededor de 0,3 a 0,8 mm de ancho. La venación secundaria principal consiste en venas broquiddromas festoneadas (Figs. 1B y 2B), que tienen alrededor de 0,08 a 0,14 mm de ancho. Las secundarias e intersecundarias interiores están presentes. El curso de las secundarias menores es broquidódromo simple y no hay vena perimarginal. El espaciado de las venas secundarias disminuye gradualmente hacia la base de la lámina. Su unión a las primarias es excurrente y forma un ángulo agudo uniforme (alrededor de 40°) con las venas primarias. Las venas terciarias intercostales son en su mayoría percurrentes opuestas, con trayectos convexos a sinuosos (Figs. 1B y 2B). Son de obtusos a casi perpendiculares a la vena media con ángulos que disminuyen en la parte externa y miden entre 0,06 y 0,09 mm de ancho. Los terciarios exteriores forman bucles. Las venas cuaternarias son en su mayoría percurrentes alternas y de aproximadamente 0,04 a 0,07 mm de ancho (Figs. 1B y 2B). Las venas quinternarias son reticuladas regulares y miden entre 0,02 y 0,03 mm de ancho (Figs. 1B y 3B). La areola está bien desarrollada, de 5 a 6 lados (Fig. 3B). Las nervaduras que terminan libremente están ausentes. La nervadura final marginal está en bucle (Figs. 1B y 2B). La densidad de las venas oscila entre 7,8 y 9,9 mm−1 (media: 9 mm−1).

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). (A–F) Imágenes SEM de la hoja. (A) Sección transversal de la hoja que muestra la diferenciación del mesófilo en parénquima superior en empalizada con células alargadas y cilíndricas, y parénquima inferior esponjoso con células irregulares y globosas. (B) Nervios quinternarios de las hojas formando polígonos de 5-6 lados (areolas) y delimitando áreas con paredes onduladas interpretadas como parenquimatosas (en corte transversal). (C-D) Epidermis superior. (C) Papilas en la superficie adaxial de la hoja. (D, F) Estomas y sus células epidérmicas vecinas con papilas (E–F) Epidermis inferior. (E) Papilas en la superficie abaxial de la hoja. Abreviaturas: us—superficie superior; pp—parénquima en empalizada; sp—parénquima esponjoso; ls-superficie inferior; pc—células de parénquima; qv—venas quinternarias; p-papila; s—estoma. Barras de escala: A, B = 100 µm; C = 10 µm; D, E, F = 50 µm.

Las hojas son bifaciales y de 0,5 mm de espesor (Fig. 3A). La epidermis superior es uniseriada y papilada, y tiene un grosor de 20 a 25 µm. Las células epidérmicas son pentagonales a heptagonales, de 30–70 µm de largo y 25–45 µm de ancho, con paredes celulares anticlinales rectas de 3–4 µm de espesor y una sola papila por célula (Fig. 3A,D). Estas papilas tienen un diámetro de 10 a 25 µm y una altura de 15 a 20 µm (Fig. 3C,D). La epidermis inferior también es uniseriada, papilada y de 20 a 30 µm de espesor. Sus células tienen una forma esencialmente similar a las de la epidermis superior, pero son un poco más pequeñas y miden entre 30 y 50 µm de largo y entre 25 y 30 µm de ancho (Fig. 3A,E,F). También muestran paredes celulares anticlinales rectas de 3 a 5 µm de espesor y una sola papila bien desarrollada por célula. Sin embargo, estas papilas también son ligeramente más pequeñas que las de la epidermis superior y tienen un diámetro de 8 a 25 µm y una altura de 10 a 15 µm (Fig. 3E, F). Las hojas son anfiestomáticas con una densidad estomática (SD) de alrededor de 60 a 150 mm-2 adaxialmente y de 100 a 120 mm-2 abaxialmente. Los estomas suelen tener entre 30 y 35 µm de largo y entre 8 y 30 µm de ancho, con aberturas de 15 a 25 µm de largo orientadas al azar. Cuando las paredes periclinales externas de la epidermis se desgastan, sus células protectoras suelen tener forma de riñón (Fig. 4A, B). Las celdas en contacto con las celdas de guarda tienen formas variadas, rectangulares-poligonales y, a menudo, de contorno asimétrico, con paredes celulares anticlinales rectas. Si estas células laterales pertenecen a los complejos estomáticos, los complejos serían (braqui-)paracíticos pero por lo demás anomocíticos. En el caso sin abrasión, las dos celdas vecinas laterales a menudo se superponen parcialmente a las celdas de protección, lo que da como resultado un contorno elíptico estrecho de los estomas en la vista de la superficie exterior (Fig. 3D, F). En comparación con el caso de abrasión, las células vecinas laterales rectangulares a menudo no se distinguen claramente de las células epidérmicas ordinarias que se caracterizan por una sola papila en las paredes periclinales (Figs. 3D, F y 4). El mesófilo muestra una clara organización dorsiventral con un parénquima en empalizada superior/adaxial y un parénquima esponjoso inferior (Fig. 3A). El parénquima en empalizada de una sola capa de células tiene un grosor de aproximadamente 100 a 150 µm y comprende células cilíndricas con 15 a 25 anchos que muestran paredes primarias de 1 a 2 µm de grosor. El parénquima esponjoso tiene un grosor de aproximadamente 300 a 350 µm y consta de células de forma más o menos globosa a irregular que tienen un diámetro de 20 a 60 µm, con paredes primarias de 3 a 4 µm de grosor. Sin embargo, la mayoría de estas celdas están colapsadas y su organización no es clara, aunque se pueden observar algunas lagunas.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). (A) Imagen SEM de la epidermis de la hoja superior que muestra zonas erosionadas sin paredes periclinales. (B) dibujo de células epidérmicas y sus estomas paracíticos y anomocíticos. Las celdas de protección están coloreadas en azul y las celdas subsidiarias en naranja. Barras de escala: 100 µm.

El pedúnculo del fruto mide 22,5 cm de largo y 4 mm de ancho y termina con el molde hueco del fruto. El fruto está formado por un receptáculo elipsoidal alargado, de 2,5 cm de largo y 4 cm de ancho (Fig. 1D). Presenta dos frutos globosos de aproximadamente 0,5 cm de diámetro e incrustados en distintas fosas receptaculares. Aunque la distribución de los huesos en el receptáculo sigue sin estar clara, el fruto se interpreta como un agregado derivado de un gineceo apocarposo, donde cada carpelo se desarrolla en un fruto, probablemente una nuez, con un volumen estimado de 65 mm3 en promedio. No se observan rastros o restos de perianto u otras estructuras florales/frutales debajo o alrededor del recipiente.

El pedúnculo muestra una médula rodeada por haces de xilema primario y xilema secundario homoxílico (sin vasos) sin anillos de crecimiento, y está rodeado por una capa discontinua (periférica) que se interpreta como restos de la zona cambial (Figs. 5 y 6).

La médula es ovalada y de 0,6 a 1,5 mm de diámetro (fig. 5). No se conserva tejido en el centro de la médula, pero no está claro si originalmente era hueco o no.

El anillo interno del xilema primario comprende ca. 18(19?) haces de xilema, con células que son desigualmente isodiamétricas y tienen un diámetro de 13 a 60 µm de ancho y una pared de 4 a 10 µm de espesor (Fig. 5B). Las paredes de las células del xilema suelen tener engrosamientos helicoidales y escalariformes (Fig. 6B). Los elementos de los vasos están presentes y aparecen más cerca de la médula. Por lo general, son rectangulares, verticales o en forma de tambor, de aproximadamente 40 a 286 µm de largo y 17 a 60 µm de ancho, y aunque a veces están mal conservados, en sus paredes laterales se producen hoyos similares a escalariformes y placas de perforación simples en su extremo. paredes (Fig. 6A,C).

La madera homoxílica (xilema secundario) consiste predominantemente en células interpretadas como fibras separadas por 19 radios parenquimatosos, homocelulares y generalmente multiseriados (rara vez uniseriados) que miden entre 30 y 120 µm de ancho (Fig. 5A). En contraste con las células primarias del xilema, las fibras parecen tener un diámetro más uniforme (15–30 µm), con una pared de 5–10 µm de espesor, una luz muy pequeña y fosas simples y en forma de hendidura (Figs. 5A, 6D) . Las celdas de los rayos también suelen ser más regulares, rectangulares y verticales, y tienen una pared de 3 a 8 µm de espesor con aberturas en forma de hendidura (Fig. 6A, E, F). Cerca de la médula, se conectan con el xilema primario (Fig. 5).

La zona cambial está muy mal conservada. Sin embargo, comprende células fusiformes y alargadas comprimidas fuera del xilema secundario, de las que surgen nuevos incrementos vasculares con elementos traqueales caracterizados por fosas de tipo escalariforme, incluidas fibras con fosas simples (Figs. 5A y 6F,G). Estos incrementos vasculares probablemente se deban a un crecimiento secundario anómalo.

La anatomía del pecíolo también incluye elementos de vasos, que tienen un diámetro de 65 a 75 µm y paredes secundarias de 5 µm de espesor con fosas y placas de perforación escalariformes (Fig. 7). Sin embargo, a diferencia del pedúnculo, también tiene abundantes canales aerenquimatosos (vistos como lagunas) y carece de crecimiento secundario.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). (A–B) Sección transversal del pedúnculo. (A) Vista general que muestra la madera homoxílica con abundantes fibras intercaladas con radios parenquimatosos. El contorno discontinuo muestra los rayos que se conectan con el xilema primario que forma haces cerca de la médula. En la periferia, los restos de la zona cambial ocurren en una capa discontinua seguida de nuevos incrementos vasculares. (B) Primer plano de la región cercana a la médula que muestra los haces de xilema primarios y su conexión con los radios. Abreviaturas: pi—médula; px—xilema primario; sx—xilema secundario; r-rayo; cz—zona de cambio; vi—incrementos vasculares; pxb: haces de xilema primarios. Barras de escala: A = 1 mm; B = 250 micras.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). Secciones radial (A–G) y tangencial (H) del pedúnculo. (A) Descripción general de la región adyacente a la médula (en el extremo derecho) que muestra los vasos en el xilema seguido del xilema secundario con células de radio y fibra (en el extremo izquierdo). (B) Células de xilema primario con engrosamientos helicoidales y fibras de xilema secundario. (C) Un elemento de vaso con pozos de tipo escalariforme y placas de perforación simples (flechas). (D) Primer plano de una fibra que muestra fosas simples (flecha negra) y en forma de hendidura (flecha blanca). (E) Células de rayos con aberturas de pozo en forma de hendidura. (F) Descripción general de la región cerca de la zona cambial (contorno discontinuo) que muestra las células de fibras y radios en el xilema secundario seguido de la capa que da lugar a los nuevos incrementos vasculares. (G) Células fusiformes y comprimidas de la zona cambial seguidas de elementos traqueales con fosas de tipo escalariforme. (H) Células radiales entre las fibras del xilema secundario. Abreviaturas: v—buques; px—xilema primario; r-rayo; f-fibra; cz—zona de cambio; vi—incrementos vasculares. Barras de escala: A, F = 200 µm; B, C, E, G = 50 µm; D = 25 µm; H = 100 µm.

Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. (holotipo, MB. Pb. 2002/1047). (A–C) Imágenes SEM de vistas longitudinales del pecíolo. (A) Descripción general de los elementos del buque. (B) Primer plano de un elemento de vaso que muestra las fosas escalariformes. (C) Primer plano de una placa de perforación escalariforme. Barras de escala: A = 100 µm; B, C = 20 µm.

En Notocyamus (Fig. 2) se encontró un solo rastro de herbivoría de insectos identificado como Tipo de daño (DT) 125 vinculado al Grupo de alimentación funcional (FFG) Galling, siguiendo las pautas de clasificación de Labandeira45. El tejido agallado es grueso, circular y de forma discoidal, y los cuerpos pueden agregarse entre sí o aislarse a lo largo de la hoja y el pecíolo. Miden entre 0,6 y 1,4 mm de largo y entre 0,7 y 1,44 mm de ancho.

Nuestro análisis cladístico (Fig. 8) se realizó utilizando las matrices de Kvaček et al.46 y Coiro et al.47 con la columna vertebral D&E de Endress & Doyle48. Nuestros resultados muestran que la posición individual más parsimoniosa de Notocyamus está dentro de Proteales, como hermana de Nelumbo (Nelumbonaceae), y respaldada por sinapomorfias de los dos taxones dentro de Proteales, como la falta de venillas que terminan libremente (CH14), flores solitarias (CH43 ), y la presencia de fosas en receptáculo con carpelos individuales (CH52). El hábito herbáceo (CH1) y los estomas anomocíticos (CH37) también se comparten entre ellos y podrían ser igualmente sinapomorfias entre Proteales, ya que todos los demás taxones (incluida Sabiaceae) son leñosos y predominantemente poseen estomas paracíticos y laterocíticos (modificados a anomocíticos en algunas Platanaceae y Sabiaceae). )49,50. Sin embargo, el punto del árbol en el que surgieron estos estados de carácter compartido es ambiguo. Los dientes clorantoideos (CH36) son un carácter plesiomorfo muy extendido en las eudicotiledóneas basales12, y su pérdida es una sinapomorfía de Proteales (modificado a dientes platanoideos en Platanaceae). Sin embargo, Notocyamus y Nelumbo todavía difieren en la puntuación del cambium (CH6), la perforación de los vasos (CH09), la forma de la hoja (CH30) y la base de la lámina (CH33), y por la presencia de estomas paracíticos (CH37). En Proteales, la pérdida de cambium (CH6) y la evolución de hojas peltadas (CH33) son autapomorfias de Nelumbo.

La posición hermana de Magnoliales y Laurales es un peldaño menos parsimoniosa y apoyada por el picado de fibras (CH10), y la presencia de flores solitarias (CH43) (común en Magnoliales). Sin embargo, difieren notablemente de Notocyamus y Nelumbo en que tienen nervaduras que terminan libremente (CH14) (ausentes solo en Lauraceae), nervadura principal pinnada (CH31) (modificada a palmeada en algunas Laurales) y en la falta de hoyos en el receptáculo (CH52) .

También encontramos una posición alternativa menos parsimoniosa de dos pasos en Proteales con Notocyamus hermana de Platanaceae + Proteaceae. Esta posición está respaldada por placas de perforación de vasos simples y escalariformes mixtas (CH9), pero requiere dos orígenes de nervaduras que terminan libremente (CH14), flores solitarias (CH43) y receptáculo con fosas carpelares (CH52), o un origen de estas características seguidas por una inversión en Platanus y Proteaceae.

Se recuperaron tres posiciones menos parsimoniosas adicionales de dos pasos entre los magnoliidos, con Notocyamus hermana de Piperales o Galbulimima en Magnoliales, y monocotiledóneas. La posición alternativa como hermana de Piperales está respaldada por venación palmeada (CH31) pero requiere un paso más en cada uno de estos caracteres (CH14, CH43, CH52) que la posición con Nelumbo. La posición hermana de Galbulimima está respaldada por la perforación del vaso (CH9) y la picadura de fibra (CH10), pero también requiere un paso más en varios caracteres, en este caso debido al hábito leñoso (CH01), agrupación de vasos (CH11), venillas que terminan libremente (CH14), nervadura pinnada mayor (CH30) y ausencia de fosas en el receptáculo (CH51). La posición como hermana de la monocotiledónea está respaldada por la forma de la hoja (CH30) pero requiere un paso más en cada uno de estos caracteres (CH31, CH43, CH52) que la posición con Nelumbo.

Análisis cladístico de la posición de Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. en la filogenia de las angiospermas vivas tras su adición a las matrices de Kvaček et al.46 y Coiro et al.47. Las escalas de color indican todas las posiciones más parsimoniosas en rojo (MP), y ese paso menos parsimonioso en amarillo (MP + 1) y dos pasos menos parsimoniosos en verde (MP + 2).

Notocyamus se describe del Barremiano tardío/Aptiano de Brasil y, por lo tanto, es más antiguo que el representante más antiguo de su clado, es decir, Nelumbites extenuinervis del Albiano medio a superior de EE. UU.18,19, pero también que hojas aisladas de Nelumbites de Kazajstán16. Su mayor edad es consistente con el hecho de que varios de sus caracteres morfológicos son más plesiomorfos que los de los nelumbitas del Albiano y los del Nelumbo actual. Además, la datación molecular indica que el tiempo de divergencia de Nelumbonaceae y Platanaceae es de alrededor de 83 a 123 Ma14,19,51,52,53. Estas estimaciones de edad más antiguas están muy cerca de las primeras evidencias del registro fósil de esta familia, aunque su tiempo de divergencia aún podría ser anterior14,54.

Nuestros hallazgos también plantean interrogantes sobre el origen paleogeográfico de la familia, ya que hasta nuestro estudio, las distribuciones de todos los registros fósiles anteriores sugerían un origen de Nelumbo en las latitudes medias del Laurasiano25. Además, Ramírez-Barahona et al.55 sugieren que el bioma ancestral de las Nelumbonaceae probablemente esté asociado con climas más templados que tropicales. Sin embargo, aún no está claro si su historia evolutiva inicial está vinculada a las áreas de latitudes medias de Laurasia y los biomas templados ancestrales25,55 o no. Nuestro informe sugiere preliminarmente que la evolución inicial de Nelumbonaceae puede haber ocurrido en áreas de baja latitud del norte de Gondwana bajo un clima tropical estacional, ya que Notocyamus es actualmente el registro más antiguo de esta familia y muestra rasgos interpretados como ancestrales para la familia. Este nuevo fósil brasileño también agrega datos para postular que las áreas tropicales paleoecuatoriales fueron un importante centro de diversificación temprana de eudicots basales en el Cretácico Inferior antes de llegar a áreas de latitudes medias, donde se generalizaron a partir del Albiano en adelante. Esta hipótesis fue discutida por Doyle5 basándose en registros de polen fósil y actualmente está siendo reforzada por un número creciente de macrofósiles de eudicotiledóneas basales descritas en la Formación Crato8, pero también por evidencia de polen tricolpado ya reportado en esta misma unidad litoestratigráfica32.

En términos de hábito y morfología, Notocyamus se parece a las Nelumbonaceae vivas e implica una paleoecología adaptada a condiciones acuáticas similares (ver reconstrucción, Fig. 9). En contraste con el hábito leñoso de los otros Proteales, los miembros fósiles y actuales de la familia comparten el mismo hábito rizomatoso26,56 (Fig. 1A). Además, la presencia de pecíolos largos tanto en Notocyamus (Figs. 1A y 2A) como en las Nelumbonaceae vivas permite que las láminas alcancen la superficie del agua y más allá. En Nelumbo, esta elongación está condicionada por la profundidad del agua y los eventos de inundación, y esta respuesta adaptativa está mediada por el gas etileno que fluye a través del aerénquima57,58. Este tejido especializado con numerosas cámaras de aire también está presente en el pecíolo de Notocyamus y Nelumbonaceae vivas. También ocurre típicamente en plantas que crecen en ambientes acuáticos bajo condiciones anóxicas, no solo para permitir niveles de oxígeno suficientes para mantener la respiración a través de los canales de gas, sino también para mejorar su soporte mecánico58,59,60.

Las epidermis de las hojas de Notocyamus y Nelumbo vivo también son esencialmente similares por tener estomas anomocíticos (Fig. 3D,F) con valores promedio de densidad similares en las superficies superiores15,61 y papilas densas con propiedades superhidrofóbicas (Fig. 3), produciendo el famoso "Efecto loto"62. La naturaleza hidrofugante de las hojas facilita la eliminación de partículas de agua y suciedad en la superficie de la hoja y asegura la función de los estomas y el intercambio de gases63,64. Estas superficies foliares repelentes al agua son especialmente comunes en plantas herbáceas que viven en ambientes alterados y humedales63. La única diferencia micromorfológica notable es que la hoja de Notocyamus también tiene probables estomas paracíticos (braqui) y papilas epidérmicas distintas en ambos lados, mientras que las de Nelumbo son exclusivamente anomocíticas y casi completamente epistomáticas con papilas presentes solo en sus superficies adaxiales (superiores)61 ,65,66,67. Sugiere el desarrollo de hojas emergentes en Notocyamus y posterior exaptación del efecto Lotus en hojas peltadas de Nelumbonaceae. Estas hojas emergentes y anfiestomáticas, a pesar de ser raras en Nelumbo, también están bien documentadas en otros linajes de plantas acuáticas59. Además, la densidad relativamente alta de las venas de las hojas (aprox. 9 mm−1) en Notocyamus puede respaldar una mayor capacidad de suministro de agua que conduce a una mejor conductancia hidráulica de las hojas y, en consecuencia, a tasas más altas de fotosíntesis y transpiración68,69,70. Al igual que en las especies vivas de Nelumbo, probablemente también permitiría el establecimiento en hábitats soleados en condiciones de altas temperaturas.

Tanto Notocyamus como las Nelumbonaceae vivas también muestran un receptáculo floral típicamente agrandado que se desarrolla en una fruta agregada con varias nueces incrustadas en los hoyos26,71 (Fig. 1A, D). Este tipo de fruto está adaptado para flotar en hábitats acuáticos y dispersa sus diásporas pasivamente por hidrocoria13,72. Además, los órganos reproductivos asociados con las hojas de Nelumbites extenuinervis Upchurch, Crane et Drinnan y Nelumbo puertae Gandolfo et Cuneo, aunque no adheridos a ellas, también comparten un receptáculo agrandado con frutos pequeños18,23.

Reconstrucción de Notocyamus hydrophobus gen. nov. et sp. nov. en su entorno probable. Ilustración de Rebecca Dart (Vancouver–Columbia Británica).

Notocyamus está inequívocamente más relacionado con Nelumbonaceae que con cualquier otra familia existente. Sin embargo, también muestra una combinación única de caracteres ancestrales y derivados, algunos de los cuales son compartidos con otros miembros de Proteales y pueden indicar que estas estructuras representan una etapa de transición entre los proteales leñosos y herbáceos.

En cuanto a la arquitectura de la hoja, los márgenes lobulados y/o dentados comunes en casi todas las hojas de Platanus L. (Platanaceae) son desconocidos en Notocyamus, pero ambos tienen una nervadura palinactinódromo y una unión de la lámina marginal similares (Figs. 1A,C y 2A,C). ), al igual que Bellendena R.Br. (Proteaceae)73,74, lo que sugiere que estos rasgos fueron homólogos en todos estos grupos. Esta similitud también se observa en algunas hojas de platanoides del Cretácico asignadas a Credneria Zenker y Platanus, que también presentan venación palinactinódromo75. Notocyamus a menudo comparte las formas de las hojas obovadas a elípticas (Figs. 1A y 2A) con estos fósiles y linajes relacionados como Proteaceae y Sabiaceae, lo que contrasta con las hojas de Nelumbo y sus parientes fósiles más jóvenes, lo que indica que Nelumbonaceae pasó por esta etapa morfológica. antes de tener hojas orbiculares20.

La presencia de estomas paracíticos y anomocíticos en Notocyamus puede fortalecer el concepto de su mosaico de caracteres ancestrales y derivados. Dado que casi todos los proteales leñosos varían entre estomas paracíticos y laterocíticos, y Nelumbo tiene estomas exclusivamente anomocíticos, esto puede sugerir que Notocyamus se encuentra en una forma de transición entre rasgos anatómicos ancestrales (estomas paracíticos) y derivados (estomas anomocíticos).

Si la arquitectura de la hoja de Notocyamus se considera plesiomórfica para la familia, Notocyamus puede interpretarse como un primer paso evolutivo hacia Nelumbo. Nelumbites18, del Albiano, puede interpretarse como un segundo paso evolutivo. Su lámina foliar ya es peltada, pero excéntrica, su nervadura primaria es actinomorfa pero comprende solo unas pocas primarias (< 10), y su lámina es orbicular, mostrando una hendidura basal que recuerda a las bases de las hojas a veces cordadas de Notocyamus. Exnelumbites20, del Campaniano-Maastrichtiense, que puede interpretarse como un tercer paso evolutivo, ya está centralmente peltado pero muestra 12-13 primarias y sorprendentemente tiene dientes clorantoideos. Paleonelumbo, del Paleoceno, es otro género con una arquitectura foliar distinta: aunque sus hojas son centralmente peltadas, son bastante distintas de las de Nelumbo por ser lobuladas y tener 10–15 nervios primarios15,20. Nelumbago, también del Paleoceno, es, sin embargo, muy similar a las especies existentes y extintas de Nelumbo en términos de arquitectura foliar y, por lo tanto, puede interpretarse como el penúltimo paso evolutivo al tener hojas centralmente peltadas y con márgenes enteros con > 20 hojas bifurcadas. venas primarias pero aún sin disco central15,20. Todas las Nelumbonaceae extintas y existentes citadas anteriormente sugieren que la peltación de sus hojas no evolucionó hasta cierto tiempo después de la divergencia de las Nelumbonaceae.

A pesar de diferir significativamente en la arquitectura de sus hojas al tener un tipo de venación primaria distinto, Notocyamus exhibe una similitud especial con Nelumbo al carecer de las nervaduras que terminan libremente. Este carácter de hoja es raro en eudicots basales y ocurre solo en Nelumbonaceae en Proteales. Además, Notocyamus y Nelumbo comparten las mismas láminas foliares con margen completo, nervadura primaria bifurcada, nervadura secundaria broquiddromo festoneada, nervaduras terciarias y cuaternarias con curso mixto y areolas de seis lados15,20.

En términos de estructuras reproductivas, Notocyamus y otras Nelumbonaceae producen flores individuales que comparten una característica apomorfa: fosas con carpelos en el receptáculo. La forma del receptáculo floral parece haber evolucionado de elipsoidal en Notocyamus, a ligeramente cónica en Nelumbites extenuinervis y Nelumbo puertae18,23, culminando en la conocida forma obcónica en Nelumbo. Aunque los órganos reproductivos de Notocyamus y Nelumbo nacen de largos pedúnculos (Fig. 1A), sus pedúnculos son anatómicamente bastante distintos76, porque solo Notocyamus tiene un xilema secundario producido por un cambium vascular, como en otros miembros de Proteales, que son plantas leñosas. . Curiosamente, el crecimiento secundario no desapareció en la línea nelumbonácea hasta algún tiempo después de su divergencia de otros Proteales. En su pedúnculo, Notocyamus lleva varias células conductoras de agua en cada haz de xilema primario, y en el xilema secundario (madera) se producen células no conductoras (fibras con paredes lignificadas) (Figs. 5 y 6). La mayoría de los tejidos leñosos de Notocyamus consisten en fibras con fosas simples y en forma de hendidura (Figs. 5 y 6D). Estas estructuras también ocurren en los linajes más estrechamente relacionados: Platanaceae generalmente tienen traqueidas de fibra con hoyos bordeados y simples77, la mayoría de los géneros de Proteaceae tienen fibras libriformes con hoyos simples y bordeados78, y la mayoría de los taxones de Sabiaceae tienen fibras libriformes con hoyos bordeados vestigiales79. Con respecto al tipo de perforación de vasos en el xilema primario, Notocyamus muestra la misma combinación de placas de perforación de vasos simples y escalariformes que Platanaceae, Proteaceae y Sabiaceae, lo que sugiere que este estado podría ser una sinapomorfía de Proteales, pero Nelumbo puede representar una inversión de esta tendencia. La especialización de las placas de perforación de vasos de escalariformes a simples se ha interpretado durante mucho tiempo como derivada y ocurrió varias veces en diferentes linajes80,81.

Los fósiles de Proteales muestran que los miembros de este grupo ya habitaban ambientes contrastantes durante el Cretácico Inferior, con Platanaceae leñosas terrestres y Nelumbonaceae herbáceas acuáticas. Desafortunadamente, los macrofósiles de Proteaceae y Sabiaceae son esporádicos en el Cretácico y mejor reconocidos y descritos en las floras del Cenozoico9. Sin embargo, los representantes fósiles de Nelumbonaceae y Platanaceae confirman que ya existían grandes diferencias en la morfología general entre los miembros del Cretácico de estas familias (por ejemplo, Nelumbites y Sapindopsis, respectivamente). Además, los fósiles muestran que los Platanus y Nelumbo vivos son similares a algunos de sus miembros del Cretácico Inferior, y que estos clados probablemente experimentaron una rápida evolución morfológica temprana seguida de un largo período de estasis relativa.

Además de nuestros resultados de la cladística que respaldan la posición de Notocyamus como un pariente troncal de las Nelumbonaceae, los fósiles no solo hacen retroceder la edad mínima de aparición del linaje del loto al menos al Aptiano temprano, sino que también arrojan luz sobre la evolución morfológica de su características vegetativas y reproductivas. A pesar de la supuesta estasis reportada previamente en esta familia, sus linajes de tallo aún pueden haber sufrido cambios morfológicos considerables a lo largo del tiempo geológico. Además, nuestro informe sorprendentemente proporciona nuevas líneas de evidencia de que la divergencia entre Nelumbonaceae y otros miembros de Proteales puede haber ocurrido de manera escalonada. En comparación con otros fósiles nelumbonáceos extintos, Notocyamus muestra un mosaico nuevo y único de estados ancestrales compartidos con Platanaceae y Proteaceae, y estados derivados compartidos con Nelumbo, y aclara pasos evolutivos importantes de Nelumbonaceae y Proteales en su conjunto. Por lo tanto, Notocyamus llena idealmente la brecha morfológica entre las Nelumbonaceae acuáticas y su ancestro común más reciente con Proteales leñosas y, por lo tanto, puede verse como uno de esos "eslabones perdidos" que rara vez se conservan en el registro fósil.

Los fósiles se estudiaron con un microscopio Leica Wild M10 equipado con una cámara Leica DFC 425. Las imágenes generales se tomaron con una cámara Canon 250D. Las estructuras vegetativas (hojas, pecíolo y pedúnculo) de Notocyamus exhiben detalles anatómicos preservados por el reemplazo de tejidos con óxido de hierro. Estos detalles se observaron en alto vacío con un microscopio electrónico de barrido (SEM) (Carl Zeiss EVO 50 y EVO LS 10, Alemania). Para los análisis SEM, se extrajeron del espécimen trozos de hojas, pecíolo y pedúnculo, se montaron en talones y se recubrieron con oro durante cuatro minutos con un pulverizador Polaron SC7640. Las fotografías de los fósiles se editaron con el software Adobe Photoshop.

La descripción de la arquitectura de la hoja sigue a Ellis et al.45.

Las medidas del ancho de la hoja de Notocyamus (holotipo) se dedujeron de hojas con al menos la mitad de la lámina preservada (incluidas las hojas plegadas), multiplicando la distancia desde la nervadura central hasta el margen de la lámina por dos, suponiendo una forma de lámina simétrica. Se utilizaron para estimar el tamaño laminar, la relación L:W y la forma de la hoja.

La densidad de la vena (mm de vena por mm2) de Notocyamus se calculó en base a una imagen SEM (Fig. 3B) que muestra mejor la longitud de las venas quinternarias. Las mediciones se realizaron utilizando el programa ImageJ (https://imagej.nih.gov/).

La densidad estomática (SD) en las hojas de Notocyamus se calculó usando siete imágenes SEM de diferentes hojas en los lados adaxial y abaxial. La presencia de estomas se contó en cuadrados de 0,12 a 0,3 mm2 para calcular la densidad de estomas en mm−2.

El volumen de frutos se estimó con base en la fórmula V = 4/3πr3, siguiendo a Tiffney82.

Se realizaron secciones delgadas petrográficas del pedúnculo en las tres secciones estándar utilizadas para el estudio de la anatomía de la madera: transversal, radial y tangencial (sensu Jones y Rowe83). Los portaobjetos se analizaron y fotografiaron usando un microscopio de luz Zeiss (Axioscope 5) acoplado a una cámara Canon 60D.

El análisis filogenético se realizó agregando el fósil como un nuevo taxón al conjunto de datos morfológicos de Kvaček et al.46 y Coiro et al.47 con estados de caracteres presentados en Información complementaria, utilizando el árbol de restricciones de la columna vertebral D&E48. La parsimonia relativa de todas las posiciones del fósil se evaluó usando Mesquite 3.6184, y se recalculó el número de cambios de estado de caracteres requeridos (pasos) en cada árbol alternativo. Todos los caracteres estaban desordenados y con el mismo peso.

La Formación Crato, la segunda unidad litoestratigráfica de la base del Grupo Santana, ha sido fechada repetidamente como de edad Aptiana superior en base a evidencia palinológica32. Por el contrario, los nuevos resultados de Melo et al.34, Barreto et al.36 y Arai & Assine85 revelaron consistentemente una edad Aptiana superior para la Formación Romualdo, la unidad superior del Grupo Santana, basada en métodos de datación relativos y absolutos. Además, la Formación Ipubi, que subyace a la Formación Romualdo, contiene dos capas importantes para la estimación de la edad, la lutita negra en su base y la capa de evaporita poco más arriba. Lúcio et al.33 dataron esta capa de evaporita por estudios de isótopos Re-Os como 123 ± 3,5 Ma (126,5 a 119,5 Ma). Además, la geoquímica isotópica y orgánica de este esquisto negro proporciona una fuerte evidencia de que fue depositado durante el Evento Anóxico Oceánico global OAE-1a35. La edad numérica de la base de OAE-1a, llamada evento Selli, es ca. 119–120 Ma86. Así, la Formación Crato, subyacente a la Formación Ipubi, tiene una antigüedad de al menos 120 Ma, que no está muy por encima de la base del Aptiano, o incluso más antigua si hubo un hiato entre las formaciones27.

Desde 2022, la carta cronoestratigráfica internacional actualizada muestra una nueva edad para la base del Aptiense (121,4 Ma en lugar de 125 Ma), que se correlaciona con una zona magnetoestratigráfica de corta duración87.

Según Neumann et al.29, la unidad de carbonato C6 de la Formación Crato podría representar un período de hasta 0,5 Ma. En conjunto, las calizas de Crato C1-C6 probablemente podrían representar varios millones de años, lo que extendería su rango de edad absoluto hacia el Barremiense superior. Sin embargo, un cambio tan fundamental en la edad de la Formación Crato necesita ser respaldado por evidencia inequívoca adicional en publicaciones futuras.

Todos los datos analizados durante el estudio actual se incluyen en este artículo publicado y su archivo de información complementaria.

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Descargar referencias

Nos gustaría agradecer al personal del Museo de Historia Natural de Berlín (MfN); al curador de la colección, Ludwig Luthardt, por todo el apoyo brindado en todo el proceso; Cornelia Hiller, Catrin Puffert por su ayuda en el trabajo curatorial; Kirsten Born y Anke Sänger por su apoyo con el SEM; Margot Belot por la ayuda técnica en el estudio de fotografía; Marten Schöle y Karen Helm-Knapp por realizar, respectivamente, la preparación y las secciones delgadas del pedúnculo. Además, reconocemos a Dieter Uhl y Karin Schmidt del Instituto de Investigación Senckenberg y el Museo de Historia Natural de Frankfurt am Main por estar disponibles para brindar apoyo a la investigación sobre los fósiles almacenados en la colección paleontológica. Por último, pero no menos importante, agradecemos a James Doyle por sus valiosos comentarios para mejorar el contenido científico y las correcciones de estilo en inglés, y al otro revisor anónimo por sus comentarios generales.

Los autores son miembros de una red científica brasileño-alemana iniciada para investigaciones paleontológicas-geológicas colaborativas en la cuenca brasileña de Araripe. En particular, el presente artículo contiene los resultados del proyecto de investigación bilateral "Hacia un análisis integrado de Crato Fossil Lagerstätte del Cretácico Inferior" que recibe apoyo financiero del Programa CAPES-DAAD PROBRAL. La agenda del proyecto implica necesariamente investigaciones de especímenes en colecciones científicas públicas en diferentes países. Agradecemos mucho la invitación amistosa del Museum für Naturkunde Berlin Leibniz Institute for Evolution and Biodiversity Science (Alemania), y el Instituto de Investigación Senckenberg y el Museo de Historia Natural de Frankfurt (Alemania) para estudiar abiertamente sus colecciones de fósiles de plantas de Crato y permitir la publicación del resultados a pesar de las cuestiones en curso y no resueltas sobre la legalidad de estos fósiles en las colecciones institucionales alemanas. Se agradece mucho su apoyo a la ciencia abierta y al proyecto de doctorado del primer autor. Los autores conocen contactos oficiales entre instituciones brasileñas y alemanas en esta materia. Junto con estas instituciones y sus autoridades políticas reguladoras, los autores buscan activamente una solución a través de una sólida colaboración científica en un futuro cercano que pueda satisfacer las demandas en cuanto a la adecuada salvaguarda del patrimonio paleontológico.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL. Este trabajo es parte del Ph.D. tesis del primer autor y fue financiada por el programa de movilidad CAPES-DAAD PROBRAL (CAPES ID 88881.198776/2018–01; DAAD ID-57446885) y el Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico de Brasil (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico—CNPq) , como doctorado. beca para WVG (Proceso 142135/2018–6), y una beca para RI (Proceso PQ313946/2021–3). DMC agradece a FUNCAP (Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento) por su beca (Proceso 00424072/2022).

Departamento de Paleontología y Estratigrafía, Universidad Federal de Rio Grande do Sul (UFRGS), Rio Grande do Sul, Ave. Bento Gonçalves 9500, Porto Alegre, 91501-970, Brasil

William Vieira Gobo, Roberto Iannuzzi y Thamiris Barbosa dos Santos

Departamento de Mineralogía y Geología, Colecciones de Historia Natural Senckenberg Dresden, Königsbrücker Landstrasse. 159, D-01109, Dresde, Alemania

Lutz Kunzmann

Universidad Regional del Caribe (URCA), St. cel. Antônio Luiz 1161, Museo Paleontológico Plácido Cidade Nuvens, Crato, Ceará, 63105-010, Brasil

Domingas Maria da Conceicao

Departamento de Geología, Universidad Federal de Ceará (UFC), Campus do Pici – 912, Fortaleza, Ceará, 60440-554, Brasil

Daniel Rodrigues do Nascimento Jr. & Wellington Ferreira da Silva Filho

Grupo de Diversidad de Plantas Estructurales y Funcionales, Centro Dahlem de Ciencias Vegetales, Instituto de Biología, Freie Universität Berlin, Altensteinstrasse 6, 14195, Berlín, Alemania

Julien B. Bachelier y Clément Coiffard

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WVG, CC y JBB realizaron el diseño y alcance de la investigación; WVG y CC realizaron análisis filogenéticos; WVG y CC tomaron las fotos y con JBB diseñaron las figuras; WVG preparó las placas; WVG y DMC escribieron la sección sobre anatomía del pedúnculo y diseñaron las figuras correspondientes; TBS escribió la sección sobre interacciones planta-insecto; DRNJ y WFSF revisaron la geología; WVG, CC, JBB, LK y RI escribieron y revisaron el manuscrito.

Correspondencia a William Scallop Gobo o Lutz Kunzmann.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Gobo, WV, Kunzmann, L., Iannuzzi, R. et al. Un nuevo y notable fósil nelumbonáceo del Cretácico Inferior cierra la brecha entre los protealeans herbáceos acuáticos y leñosos. Informe científico 13, 8978 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33356-z

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Recibido: 15 noviembre 2022

Aceptado: 12 abril 2023

Publicado: 02 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33356-z

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